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A los 14 años empezó a estudiar en el colegio de interpretación de Lee Strasberg antes de ser miembro del Sindicato de Actores estadounidense por su intervención en la serie de televisión Baretta cuando ella tenía tan sólo 16 años. Después de esta aparición, llegaron más intervenciones en otros telefilmes, aunque destacaría, sobre todas ellas, la interpretación que Jennifer realiza de una chica con problemas de anorexia en The Best Little Girl in the World, y por la cual tuvo que interpretar el papel bajo supervisión médica. Jason Leigh realizaría su debut en el cine en Los ojos de un extraño.
En 1982 vuelve a la televisión con el papel de una adolescente embarazada en la comedia de Amy Heckerling Fast Times at Ridgemont High. Esta serie sería una plataforma de grandes estrellas del cine de los siguientes años como Sean Penn, Nicolas Cage, Forest Whitaker, Eric Stoltz, Anthony Edwards o Phoebe Cates. En los siguientes años participaría en películas como Objeto mortal (1982), título dirigido por Richard Brooks, o en la comedia Aquel excitante curso (1982), película co-protagonizada por Sean Penn, basada en un libro de Cameron Crowe y dirigida por Amy Heckerling. Esta primera etapa, donde Jennifer comenzaba a ser reconocida como actriz, acabó de la peor manera posible. En 1982, su padre Vic Morrow fue decapitado por las hélices de un helicóptero sin control mientras estaba rodando Twilight Zone: The Movie.
Ya en su época de madurez interpretativa, Leigh optó por personajes débiles y vulnerables. Una de sus principales interpretaciones fue la de la princesa raptada y violada por unos mercenarios en la aventura medieval de Paul Verhoeven Los señores del acero (1985), la de la inocente camarera que sería brutalmente despedazada en Carretera al infierno (1986), o la de la joven engañada que entra a trabajar en un burdel en Corazón de medianoche (1989).
No sería sino hasta 1990 cuando Leigh daría un cambio radical a su carrera, optando por papeles más duros y marcados. Primero sería la autodestructiva Tralala en Última salida: Brooklyn, interpretación que le valió un doble galardón a la mejor actriz de reparto conseguido por el New York Film Critics Circle y por el Boston Society of Film Critics. Poco después interpretaría a otra prostituta en Miami Blues, que también le valió el reconocimiento unánime de público y crítica.
Y es que Leigh es conocida, en esa época, por el amplísimo método que aplica para la interpretación de sus personajes, método que consistía en escribir diarios y en escuchar las grabaciones que hacía ella misma de las voces de los papeles que ensaya. En aquellos tiempos, Leigh entrevistaba a psiquiatras, enfermos mentales, drogadictos, sobrevivientes de malos tratos, prostitutas y trabajadoras de líneas eróticas, todo con el fin de elaborar sus papeles.
El siguiente papel que realizaría sería la de una investigadora secreta que se convierte en una drogadicta para destapar una trama de narcotraficantes en Hasta el límite (1991). Pero sin duda la interpretación que todo el mundo recordará de Leigh sería la de la obsesiva y psicópata mujer de Mujer blanca soltera busca (1992), al lado de Bridget Fonda, y posteriormente tuvo la oportunidad de trabajar junto a Tim Robbins en la producción de los hermanos Ethan y Joel Coen El gran salto (1994), además de ganar numerosos premios de la crítica por su reencarnación de la escritora y poetisa Dorothy Parker en la producción de Alan Rudolph La señora Parker y el círculo vicioso (1994). Esta interpretación le valió no sólo la nominación a los Globos de Oro como mejor actriz, sino también los premios de la National Society of Film Critics, la Chicago Film Critics Association y la Fort Lauderdale Film Critics.
Después de este papel, llegarían las interpretaciones de Sadie Flood en Georgia (1995), papel por el que volvió a conseguir el premio a la mejor actriz del New York Film Critics Circle y del Montreal World Film Festival, aunque los Oscar seguían ignorándola.
Otros memorables papeles de esta época son el de un ama de casa teleoperadora de sexo en Vidas cruzadas (1993), la hija de la atormentada Kathy Bates en Dolores Claiborne (1995), una raptadora en Kansas City, una dama decimonónica en Washington Square (1997), y la futurista eXistenZ (1999).
Por otro lado, también son conocidos los papeles que Leigh rechazó. Se destacan Sexo, mentiras y cintas de vídeo (1989), Pretty Woman (1990), Solteros (1992), A League of Their Own (1992), The Stendhal Syndrome (1996), Boogie Nights (1997) y The Brown Bunny (2003), e incluso estuvo a punto de interpretar a Sarah Connor en Terminator (1984) al perder frente a Debra Winger, antes de que se lo dieran a Linda Hamilton o Clarice Starling en Hannibal (2001). También fue una de las actrices escogidas por Jane Campion para El piano (1993), pero se encontraba rodando en ese momento Hasta el límite y tuvo que rechazar el papel, así como el que Cynthia Watros interpreta en la serie de televisión Lost . Otra gran oportunidad que se le escapó fue la de hacer un rol secundario en la producción de Stanley Kubrick Eyes Wide Shut, donde la falta de disponibilidad para rodar nuevas escenas determinó su salida del rodaje.
En 2001 Leigh uniría sus fuerzas con el actor británico Alan Cumming para escribir, producir y dirigir un filme juntos donde aparecieran amigos de la actriz como Kevin Kline, Phoebe Cates, Gwyneth Paltrow, Jennifer Beals, John C. Reilly o Parker Posey. El resultado fue The Anniversary Party, una comedia muy bien aceptada por el público donde incluso Leigh y Cumming recibirían una mención especial en el National Board of Review.
Más recientemente, Leigh ha aparecido en otros papeles: Camino a la perdición (2002), En carne viva (2003), y como la novia de Christian Bale en El maquinista (2004). En 2005, Leigh contrajo matrimonio con Noah Baumbach, quien había sido su novio durante cuatro años. La actriz colaboraría más adelante en el proyecto cinematográfico de Baumbach titulado Margot at the Wedding, donde su personaje se opondría interpretativamente a los de Nicole Kidman y Jack Black.
