Cooder ha trabajado como músico de estudio y también ha realizado la banda sonora de muchas películas, de las que tal vez la más conocida sea Paris, Texas (Wim Wenders, 1984). En los últimos años, Cooder ha tenido un papel importante en la popularidad creciente de la música cubana gracias a su colaboración como productor en el disco Buena Vista Social Club (1997), que fue un éxito mundial. Wim Wenders dirigió en 1999 un documental sobre los músicos involucrados en el proyecto, obteniendo una nominación para los premios Óscar en 2000.
El trabajo en solitario de Cooder ha sido una mezcla ecléctica de folk, tex-mex, soul, gospel, rock y casi cualquier otro estilo. La lista de los músicos importantes con los que ha colaborado incluye a The Rolling Stones, Little Feat, The Chieftains, John Lee Hooker, Gabby Pahinui y Ali Farka Touré. También formó el supergrupo Little Village con Nick Lowe, John Hiatt y Jim Keltner.
Su disco de 1978 Bop Till You Drop fue el primer álbum de música popular grabado digitalmente.
La revista Rolling Stone ha nombrado a Ry Cooder con el puesto nº8 en su Lista de los 100 guitarristas más grandes de todos los tiempos. Inmediatamente tras él aparecían en la lista Jimmy Page (de Led Zeppelin) y Keith Richards (de The Rolling Stones). En los años 1960, Cooder enseñó a Keith Richards cómo tocar en la afinación abierta de sol, afinación que Richards ha usado desde entonces, incluyéndola en muchas de los canciones más grandes de los Stones.
